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2017-01-11
生科系研究 解開臺灣蝙蝠迷航之謎
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再過兩週就是過年,蝙蝠的「蝠」與「福」同音,中華傳統文化常見蝙蝠圖案,鄉下見到屋簷下聚集蝙蝠,更相信會帶來福氣,但最近國立臺灣師範大學生命科學系採集臺灣各區蝙蝠,發現因環境污染毒物如農藥及重金屬,累積在蝙蝠體內,破壞中樞神經及回聲定位系統,導致迷航的蝙蝠無法正常在空中捕捉昆蟲或躲避障礙物,逐漸消失在田野中。

過去科學家發現,不同種類的蝙蝠多會發出超高頻的叫聲,再利用回聲定位方式在空中捕捉昆蟲或是躲避障礙物。臺師大生科系吳忠信教授,投入臺灣蝙蝠回聲定位研究長達20年,過去研究發現蝙蝠中樞腦神經系統可以辨識自己發射出去的超聲回波,讓牠們可以自由遨翔捕食獵物,卻不會在天空相撞!近幾年吳教授更發現臺灣環境汙染的毒物會累積在蝙蝠體內,結果造成蝙蝠中樞神經系統以及回聲定位系統的破壞,嚴重時甚至引發蝙蝠迷航而無法在空中正常飛翔,一旦蝙蝠無法正常在空中捕捉昆蟲或是躲避障礙物,則許多蝙蝠的種類便會喪失生存的本能而逐漸消失在臺灣田野之中。

檢驗臺灣各地蝙蝠的糞便(夜明砂) 發現含有不同種類的環境毒物累積

吳教授研究團隊利用蝙蝠田野研究與調查的機會,順便採集台灣北、中、南與東部等不同樣區蝙蝠的糞便(夜明砂),再帶回實驗室內利用ICP-MS(感應耦合電漿質譜分析儀)分析蝙蝠糞便重金屬含量,結果發現北部蝙蝠糞便中含有超量的鉛、汞、鉻、鎘、銅、錳等重金屬;中、南部蝙蝠糞便中則含有超量的砷、銅、錳等重金屬;東部的蝙蝠糞便中則僅測出錳重金屬超量。

此外,中、南部蝙蝠糞便也檢測出農藥益達胺的累積。以汙染類型來分類,北部蝙蝠糞便中的環境毒物主要來自工業與交通排廢氣的汙染;而中、南部蝙蝠糞便中的環境毒物主要來自農業的汙染。吳教授利用各地收集到的蝙蝠糞便分析重金屬汙染的資料,此結果與環保署分析臺灣各地排放廢水所獲得的環境重金屬汙染資料大致吻合。由於野生蝙蝠會在我們生存的週邊環境中飛翔並且覓食,因此當週邊環境遭受環境重金屬或農藥汙染時,野生蝙蝠糞便中所含的環境重金屬或農藥含量應該就會超標,由這些結果可以推估某一地區環境重金屬與農藥的污染情況。

環境重金屬會透過飲食、呼吸或是直接接觸的路徑進入人體,但是重金屬不像其他的毒素可以在肝臟分解代謝,然後排出體外。相對的,它極易積存在大腦、腎臟等器官,漸進式的損壞身體正常功能。此外,重金屬進入人體後,大部分會與我們體內的蛋白質、核酸結合,結果可能造成基因突變,影響細胞遺傳,產生畸胎或是癌症。環境重金屬鉛、錳過量累積在人類的腦部,常會讓人體出現類巴金森氏症的神經退化與行動困難等症狀;重金屬鎘在工業上經常被用於塑膠加工業或當安定劑使用,當含超量鎘的河水灌溉稻田,禾稻便吸收重金屬鎘,人類食用受污染的稻米後,鎘便積聚在人體內,鎘累積人體內過量會導致骨骼軟化及腎功能衰竭,有些鎘中毒患者甚至會因為關節和骨頭極度疼痛而吶喊痛楚,產生所謂的「痛痛病」;重金屬砷常用於合成農藥、除草劑和殺蟲劑,過去曾有案例指出引用含砷量高的井水可能會讓人末肢發黑、潰爛、產生所謂的「烏腳病」。

蝙蝠對農業提供高價值的生態服務 可說是免費的「天然殺蟲劑」

蝙蝠對農業提供了很高價值的生態服務,例如協助植物傳粉、防制植物病蟲害以及糞便提供天然有機肥料等,世界上有一百多種果樹,都有賴蝙蝠播種及傳播花粉。在臺灣有些農民利用農園附近設置蝙蝠屋,讓蝙蝠幫忙除蟲,還收集蝙蝠糞便當肥料;食蟲性蝙蝠對農業蟲害控制具備關鍵作用,不但可增加農林產業之營收,也可減少因大量使用農藥所造成的環境污染,而蝙蝠糞便更是一種優質而高效的磷肥,可促進農作生長進而降低成本,施用蝙蝠糞便除了減少化學肥料對土地的傷害,耕種的有機蔬菜也可長得非常健康茂盛。

利用蝙蝠除蟲與糞便施肥,成為有機農業耕種的新模式,也為臺灣的農業帶來新的商機。研究人員發現單隻食蟲蝙蝠一個晚上的覓食就可能吃掉數百隻,甚至上千隻的昆蟲,其中不乏許多可能危害農作物的經濟害蟲,不僅對農業收成助益甚大,而且不會污染環境,對控制害蟲的數量極為重要,可說是免費的「天然殺蟲劑」,對於生態與人類的經濟活動具有重大影響。

蝙蝠攝食含有高劑量農藥益達胺的昆蟲 會破壞中樞神經系統造成記憶力受損

吳教授團隊的蕭淳任博士研究發現,當蝙蝠攝食含有農藥益達胺汙染的昆蟲時,蝙蝠海馬迴與內嗅皮質的神經細胞會有損傷的情形發生,此情形會導致蝙蝠大腦內部定位導航系統以及記憶學習功能的喪失,最終造成蝙蝠迷航的情形發生,此研究成果已於2016年刊登在國際學術期刊神經報導Neuroreport 27(6): 462- 468。 

過去科學家發現,田野間使用的農藥益達胺會嚴重傷害蜜蜂,害牠們找不到回家的路,研究發現主因是農藥益達胺不但會影響蜜蜂的神經發育,也會損傷蜜蜂的記憶學習功能,結果干擾蜜蜂返巢的能力。由於農藥益達胺在環境中非常不容易被自然分解,益達胺的半衰期長達228天,因此當昆蟲吃進含有農藥益達胺的農作物時,農藥益達胺後會保留在昆蟲體內好長一段時間。據統計每隻食蟲蝙蝠一晚上就能吃掉數百隻,甚至上千隻的昆蟲,雖然蝙蝠對昆蟲數量的控制佔舉足輕重的角色,然而當蝙蝠吃進上千隻昆蟲的同時,昆蟲體內的農藥益達胺也不斷的累積在蝙蝠的體內,農藥益達胺累積到一定量後便會損傷蝙蝠腦部的神經元。2014年的諾貝爾生理醫學獎研究發現人類大腦內部具有內建定位導航系統(Inner GPS system),其中海馬迴(hippocampus)的位置細胞(place cell)可以協助定位;內嗅皮質(entorhinal cortex)的網格細胞(grid cell)則是導航系統,這些神經元讓我們能夠知道自己身在何方,並且找出正確抵達目的地的路線,而阿茲海默氏症(Alzheimer's disease)病人通常在發病初期,腦內的海馬迴與內嗅皮質就出現問題,因此無法辨識熟悉環境而容易迷路。

蝙蝠攝食含有高劑量重金屬錳或益達胺的昆蟲 會破壞回聲定位系統而造成迷航

吳教授指出,蝙蝠飛行時會利用回聲定位系統來捕食空中的昆蟲或是躲避障礙物,蝙蝠的回聲定位系統包含了發聲、聽覺與飛行定向三大系統。當週遭環境遭受到工業以及農業汙染時,蝙蝠可能會因為攝入過量的環境重金屬或是農藥而造成回聲定位系統受損,最終造成蝙蝠的迷航。為解開蝙蝠迷航的謎團,吳教授團隊利用臺灣葉鼻蝠作為實驗模式動物,透過分析蝙蝠超聲波聲紋圖譜、檢測蝙蝠對超聲波的聽覺誘發電位、以及分析蝙蝠飛行軌跡來分別探討當蝙蝠攝入過量的環境重金屬錳或是農藥益達胺後,對於蝙蝠的發聲系統、聽覺系統與飛行定向系統是否造成損傷?

實驗結果發現,當蝙蝠攝食含有重金屬錳或是農藥益達胺後的昆蟲食物後,原本飛行時發出的CF-FM(常頻-變頻)超聲波聲譜會變得殘缺不全;而原本聽覺敏感度較佳聽覺誘發電位,也會因為蝙蝠攝食含有重金屬錳或是農藥益達胺後的昆蟲食物後而變得很差;此外,當蝙蝠攝食含有重金屬錳或是農藥益達胺後的昆蟲食物後,原本有規律的蝙蝠飛行路徑也會變得相當紊亂。這結果顯示,環境重金屬錳或是農藥益達胺確實會對於蝙蝠的回聲定位系統造成傷害,此種環境毒物的傷害損及了蝙蝠的發聲、聽覺與飛行定向三大系統,結果引發蝙蝠迷航,而使得蝙蝠無法正常在空中飛翔,甚至喪失捕捉昆蟲的能力。

研發組裝迷你型的蝙蝠飛行軌跡分析儀 用於記錄並且分析蝙蝠飛行的軌跡

由於在野外蝙蝠飛行觀測不易,為紀錄並且分析蝙蝠飛行的軌跡,吳教授團隊的徐志翔博士研發組裝一個重量僅5公克的蝙蝠飛行軌跡分析儀,此分析儀由一個速度與加速度感測器結合LED小燈泡所組成,加速規是一種電機式的感測器,可以利用無線傳輸出受測試物體的轉動角度與加速度的電子信號到手機,再由廠商免費提供的APP應用程式作進一步的分析。吳教授團隊將迷你型的飛行軌跡分析儀裝置在臺灣大型食蟲蝙蝠的臺灣葉鼻蝠的身上,然後放飛於一個長方形的室內空間,讓蝙蝠連續飛行數分鐘後,再將蝙蝠飛行的轉動角度與加速度訊號利用無線傳輸到手機,藉此計算出蝙蝠在空間內的飛行軌跡距離。此外,吳教授團隊也利用數位相機或是攝影機,在黑暗中利用連續曝光方式拍攝蝙蝠身上LED小燈泡所發出的光軌,藉此來記錄蝙蝠的飛行軌跡。

由於蝙蝠在完全陌生環境中飛行時,會利用發出超聲波來探索周遭的環境背景,並且會很快的熟悉並且記住周遭的環境背景,而循著固定的路徑飛行,這稱之為蝙蝠飛行的固定行為模式。吳教授團隊研究發現,當蝙蝠攝食含有重金屬錳或是農藥益達胺後的昆蟲食物後,原本有規律的蝙蝠飛行路徑則會變得相當紊亂。這結果說明,蝙蝠飛行的固定行為模式會因為蝙蝠攝食含有重金屬錳或是農藥益達胺而被擾亂。

蝙蝠攝入高劑量重金屬錳或農藥益達胺 妨礙腦內發聲與聽覺神經元正常表現

吳教授團隊的林清隆與王雪娥兩位博士利用免疫組織化學染色技術與西方點墨法技術研究,當重金屬錳或是農藥益達胺累積在蝙蝠體內,是否會影響蝙蝠腦內發聲與聽覺神經元的功能表現?實驗結果顯示,當蝙蝠攝食到含有高劑量重金屬錳或農藥益達胺後,蝙蝠中腦發聲相關神經元FOXP2發聲基因的表現蛋白大幅降低;而蝙蝠中腦聽覺相關神經元Otoferlin聽覺基因的表現蛋白大幅降低;此外,蝙蝠聽覺耳蝸組織外耳毛Prestin聽覺基因的表現蛋白也是大幅降低。這些結果均說明了當重金屬錳或是農藥益達胺累積在蝙蝠體內,確實會大大地影響蝙蝠腦內發聲與聽覺神經元的正常功能表現。

FOXP2基因是一種轉錄抑制子,功能主要與語言和講話有關,當人體的FoxP2基因發生突變後,會造成語言學習困難、講話口齒不清,這影響主要是口腔與臉部涉及講話的肌肉運動協調不佳;Otoferlin基因是耳蝸內將聲音訊號轉換為神經訊號過程中不可或缺的一部份,若病人的有缺陷,其耳蝸外型結構會是正常的,但是並不能正常的運作;此外,聽覺耳蝸組織外耳毛細胞具有Prestin運動蛋白質,可以調節內耳毛細胞對聲音的敏感性,特別是對於高頻聲刺激所引起的聽覺敏感性。

蝙蝠攝入高劑量重金屬錳或農藥益達胺 引發腦內神經元的發炎與細胞凋亡反應

吳教授團隊進一步利用西方點墨法技術研究重金屬錳或是農藥益達胺究竟透過哪些分子生物途徑來破壞腦神經元的功能表現?實驗結果顯示,當蝙蝠攝食到含有高劑量重金屬錳或農藥益達胺後,腦組織與耳蝸組織的神經發炎表現蛋白質TNF-α會明顯增強;此外,腦組織與耳蝸組織中細胞凋亡表現蛋白質的Cytochrom C、Caspase 12、Caspase 3也顯著增加。這些結果說明了,當重金屬錳或是農藥益達胺累積在蝙蝠體內,確實會藉由引發腦內發聲與聽覺神經元的發炎與細胞凋亡反應,進而損傷蝙蝠腦內的回聲定位系統,如此一來便可能造成蝙蝠迷航,使得蝙蝠無法在空中正常飛翔。

結語

吳教授團隊研究發現,臺灣多數蝙蝠的糞便(夜明砂)含有多種的環境重金屬以及農藥、殺蟲劑的累積,這些環境毒物的來源主要是牠們環境週遭所捕食的昆蟲。當蝙蝠體內累積大量重金屬以及農藥後,會引起蝙蝠腦神經元的發炎以及凋亡,進而損傷蝙蝠腦內主管回聲定位以及記憶學習相關神經元的死亡,造成蝙蝠因為回聲定位與記憶學習的功能障礙而無法順利飛翔與覓食,結果就會讓蝙蝠迷航。根據統計,2005年臺灣共有50萬隻蝙蝠,到了2007年僅剩一半,2014更剩不到20萬隻,蝙蝠數量急遽下降。

雖然利用野生蝙蝠監測臺灣生態環境至今尚未在國內成為學術研究主流,但是透過野生蝙蝠作為環境評估的生物指標工具,或許可以讓人類了解生活環境中究竟充斥著哪一些環境毒物,藉由環境保護與降低汙染途徑,來維護整體環境品質與確保國人以及野生物的身體健康。

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花蓮池南黃金蝙蝠洞的臺灣葉鼻蝠 棲息蝙蝠洞的臺灣小蹄鼻蝠
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雲林北港糖廠的高頭蝠糞便 新北瑞濱蝙蝠洞內的東亞摺翅蝠
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新北瑞濱蝙蝠棲地-01 蝙蝠研究人員在蝙蝠洞內記錄
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遭受環境毒物傷害蝙蝠在教室內紀錄飛行的光軌 正常蝙蝠在教室內紀錄飛行的光軌

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